Насекомоядные растения из рода Nepenthes демонстрируют потрясающее разнообразие форм и размеров кувшинов, которые представляют собой изощренные ловушки для насекомых. Оказалось, что разные виды непентесов используют разные приспособления для ловли. У одних видов широкий верхний край (перистом) кувшина покрыт водной пленкой, с которого насекомые соскальзывают внутрь, тогда как у других видов сильнее развит особый восковой налет на внутренней стороне кувшина, который также способствует соскальзыванию. Сравнение молекулярной филогении и морфологии показало, что предковые формы непентесов имели узкие перистомы и развитый восковой налет, который в процессе эволюции исчезал независимо в разных группах. Различные стратегии ловли связаны с пищевой специализацией, которая, по-видимому, является основной движущей силой бурного видообразования непентесов.


Насекомоядные растения из рода Nepenthes можно часто встретить в оранжереях и ботанических садах. Они завораживают нас разнообразием форм, размеров и окраски кувшинов (рис. 1), которые представляют собой сильно видоизмененные листья и служат в основном для ловли мелких животных, в первую очередь членистоногих. Непентесы, как и другие насекомоядные растения, способны расти на почвах, бедных азотом, фосфором, калием и другими элементами, которые они с лихвой получают при переваривании животных. Яркие кувшины привлекают к себе не только членистоногих, но даже птиц и некоторых мелких млекопитающих сладким нектаром и яркой окраской. Чтобы в ловчий аппарат не попадала дождевая вода, над его входным отверстием приподнят «зонтик», представляющий собой верхнюю лопасть листовой пластинки. Животное, оказавшись на краю кувшина, соскальзывает внутрь и попадает в жидкость, которая выделяется пищеварительными железами на дне кувшина. Эта жидкость не только содержит протеолитические ферменты и особую микрофауну, но и обладает вязкоупругими свойствами, которые мешают жертве выбраться из ловушки.

Оказывается, непентесы представляют собой замечательную систему для исследования эволюции морфологических признаков и их функций. Этот род включает в себя более 100 видов, встречающихся в основном в тропической Азии. Максимальное разнообразие видов отмечается на островах Борнео (36 видов), Суматре (более 30 видов) и Филиппинах (21 вид). Степень их эндемизма крайне высока (около 75% для Суматры, 80% для Борнео и 95% для Филиппин). У непентесов известно два механизма ловчего аппарата. Один из них — аквапланирование на влажном верхнем крае кувшина (перистоме). Благодаря специфической микроструктуре перистома капли воды образуют тонкую водную пленку, по которой насекомые соскальзывают внутрь. При низкой степени влажности среды перистом может высыхать и тогда становится абсолютно неэффективным для ловли.

Другой ловчий механизм непентесов организован более изощренно. В верхней части внутренней стенки кувшина располагаются железы, секретирующие воск. Восковой налет двухслойный; верхний слой состоит из налегающих друг на друга мельчайших чешуек, или кристаллов, которые легко отрываются от нижнего слоя и прилипают к лапкам членистоногих. В результате нарушается сцепление лапок со стенками кувшина, и животное оказывается на дне. Степень выраженности воскового налета сильно варьирует у разных видов: у одних вся внутренняя поверхность выше уровня жидкости покрыта восковым налетом, у других — только часть поверхности, у третьих восковые чешуйки совсем отсутствуют (рис. 2). Преимущество восковых чешуек заключается в том, что они всегда эффективны независимо от влажности среды.

Есть ли корреляция между морфологическим строением кувшинов и механизмом ловли? Какой механизм ловли ближе к предковому типу? Биологи из Кембриджского университета (Великобритания) и американских Роуландовского института при Гарвардском университете и Калифорнийского университета в Беркли решили сравнить филогению непентесов, ранее построенную по молекулярным маркерам (Meimberg et al., 2001), с морфологией кувшинов, которая, как оказалось, не так уж хорошо изучена. Для этого авторы измеряли длину кувшина от вершины до основания, максимальную ширину кувшина на уровне отверстия и ширину перистома в том же месте (рис. 3a). Кроме того, авторы исследовали геометрию перистома. Для этого в кувшине вырезали сектор 5–10 мм шириной, как это показано на рис. 3b–c, который затем расправляли на горизонтальной поверхности и измеряли длину внутренней и наружной частей перистома (рис. 3d). Степень выраженности воскового налета оценивали по трем градациям (рис. 2). «Хорошо развитый слой» подразумевал наличие воска по всей внутренней поверхности кувшина и не менее 1/3 его длины; «редуцированный слой» обозначал наличие воскового кольца, ограниченного внутренним краем перистома, или воскового треугольника в задней части кувшина; полное отсутствие воска обозначалось, как «слой отсутствует».

Оказалось, что у видов без воскового слоя достоверно шире перистом, чем у видов с развитым восковым слоем; виды с редуцированным слоем имели, соответственно, промежуточный по ширине перистом. Анализ соотношения длины внутренней и наружной поверхностей перистома показал, что относительная длина внутренней поверхности больше у видов без воскового слоя (рис. 4).

Чтобы понять, как эволюционировали кувшины непентесов, авторы сравнили морфологические и молекулярные данные. Для этого они использовали филогению, построенную на основании анализа некодирующего участка генома хлоропластов (см. также Chloroplast) trnK (Meimberg et al., 2001). Авторы использовали не только собственные измерения, но и ранее полученные измерения ширины перистома (McPherson, 2009). Оказалось, что общий предок всех современных непентесов имел относительно маленькие кувшины (не более 135 мм длиной) с развитым восковым слоем и узким перистомом. Этот вывод напрашивается при анализе кладограмм (рис. 5), так как ныне живущие виды именно с такими характеристиками занимают наиболее базальные ветки. В других кластерах наблюдается разнообразие: у близкородственных видов величина воскового слоя варьирует, равно как и чрезвычайно изменчива общая ширина и относительная ширина внутренней части перистома. Очевидно, что потеря воскового слоя происходила в разных группах независимо, а бывало и так, что слой исчезал, а потом опять приобретался (как в группе видов N. belii, N. merrilliana, N. burkei, N. ventricosa, N. insignis, N. sibuyanensis).

Тот факт, что приобретение и потеря воскового слоя может происходить быстро в процессе эволюции, также подтверждается тем, что у некоторых видов непентесов присутствуют разные типы кувшинов. Например, у N. rafflesiana, N. inermis и N. lowii кувшины, расположенные у земли, имеют развитый восковой слой, а кувшины, растущие на верхушках лиан, лишены его. По-видимому, степень выраженности воскового слоя контролируется эпигенетическими механизмами, а не путем потери или приобретения генов.

Почему у непентесов встречается либо один, либо другой механизм ловчего аппарата? По-видимому, разные механизмы приспособлены для ловли разных типов жертв. Так, для N. rafflesiana показано, что верхние кувшины привлекают в основном летающих насекомых, тогда как в нижние кувшины попадают преимущественно муравьи (Moran, 1996). Кроме того, разные кувшины могут быть эффективны в разное время суток. Кувшины с влажным перистомом больше ловят насекомых в ночное время, когда влажность повышена. Напротив, кувшины с восковым слоем эффективны в любое время суток, но днем они имеют явное преимущество еще и потому, что отсутствует конкуренция с кувшинами другого типа. Такая специализация усиливается разными механизмами привлечения потенциальных жертв. Всё у того же N. rafflesiana верхние кувшины выделяют ночью сильный запах, привлекающий насекомых, тогда как нижние кувшины практически не пахнут.

Конкуренция за жертву может приводить к тому, что близкородственные, симпатрические виды непентесов имеют кувшины разных типов. Это показал Моран, исследуя шесть видов на острове Борнео. Тем же автором отмечена удивительная специализация у cимпатрических видов N. ampullaria и N. albomarginata. Первый питается в основном не животными, а листовым опадом, тогда как второй специализируется на ловле термитов (Moran et al., 2003).

Отсутствие или обилие потенциальных жертв как движущая сила эволюции непентесов может приводить к совершенно удивительным формам питания. Например, высоко в горах в северной части острова Борнео встречается N. rajah. В этих местах не очень много насекомых. Выяснилось, что N. rajah привлекает горных тупай и крыс, которые любят лакомиться нектаром непентесов, слизывая его с нижней стороны зонтика. При этом они испражняются в кувшин, и растение извлекает все необходимые вещества из помета млекопитающих. Строение кувшина вполне отвечает его функции: перистом широкий, но не скользкий, а вся конструкция усилена, чтобы выдержать дополнительный вес (Greenwood et al., 2011).

Таким образом, различия в морфологии ловчего аппарата непентесов отражают различные стратегии ловли их жертв и способов питания. Давление отбора, направленное в основном на максимальное извлечение питательных веществ в разных экологических условиях, оказывается основной движущей силой быстрого видообразования непентесов.

Источник: U. Bauer, C. J. Clemente, T. Renner, W. Federle. Form follows function: morphological diversification and alternative trapping strategies in carnivorous Nepenthes pitcher plants // Journal of Evolutionary Biology.